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Comptes Rendus. Biologies
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Innate antiviral immunity in plant apical meristem explained
Comptes Rendus. Biologies, Volume 343 (2020) no. 4, pp. 5-6.
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DOI: 10.5802/crbiol.42
Keywords: Plant, shoot apical meristem, antiviral immunity, WUSCHEL, protein synthesis
Michel Delseny 1

1 Laboratoire Génome et Développement des Plantes, UMR 5096 CNRS-UPVD, Université de Perpignan via Domitia, 66860 Perpignan, France.
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Michel Delseny. Innate antiviral immunity in plant apical meristem explained. Comptes Rendus. Biologies, Volume 343 (2020) no. 4, pp. 5-6. doi : 10.5802/crbiol.42. https://comptes-rendus.academie-sciences.fr/biologies/articles/10.5802/crbiol.42/

Full text

Plant shoot apical meristem is free from virus invasion. This old observation allowed regeneration of virus-free plants by in vitro culture and was at the origin of the blossoming of floral horticulture [1]. So far, this phenomenon remained unexplained. Recently, a gene known for 25 years, WUSCHEL (WUS), has been shown to be responsible for this trait and the underlying mechanisms elucidated [2].

WUS has been isolated from an Arabidopsis thaliana developmental mutant, with a tousled phenotype, and codes for a homeodomain transcription factor [3]. This is a major regulatory gene for the maintenance of stem cells in the meristem and is part of a signaling regulatory loop involving auxin. Its expression is restricted to the few cells of the central zone of the shoot apical meristem [4]. Wu et al. [2] have observed that, following infection with the Cucumber Mosaïc Virus (CMV), the virus did not accumulate in the meristem but in the underneath tissues, suggesting a role for WUS in limiting infection. Using knock-out and over-expressing, either constitutive or dexamethasone-inducible, wus mutants, they nicely demonstrated that WUS is responsible for this antiviral immunity. They next showed that this effect resulted from a global, non-virus-specific, decrease in protein synthesis in the WUS expression zone. By examining the transcriptome of mock or CMV-infected apices, from plants ectopically overexpressing WUS in the whole tissues, they identified a series of genes involved in protein synthesis regulation, including several coding for S-adenosyl- methionine-dependent methyltransferases (MTases). Six MTase genes are repressed by WUS and up-regulated in a wus knock-out mutant and five show a functional WUS DNA-binding motif. Among these five MTase genes, only two, NOP2A and NOP2B, are expressed in the shoot apical meristem and their expression is suppressed by infection by CMV. These two MTases are nucleolar proteins involved in m5 cytosine methylation of 25S ribosomal RNA (rRNA). Repression of NOP2A and NOP2B by WUS in the presence of CMV infection results in a destabilization of pre-rRNA maturation and ribosome assembly and, ultimately, in a global inhibition of protein synthesis, including that of viral proteins in the shoot apical meristem. This work provides a molecular explanation of antiviral immunity of the shoot apical meristem and has already been extended to other plants and other viruses.

French version

Le méristème apical des plantes est réfractaire à une infection~virale. Cette observation ancienne a permis de régénérer des plantes dépourvues de virus par culture in vitro d’apex. Elle est la base de l’essor de l’horticulture florale [1]. Jusqu’à présent ce phénomène restait inexpliqué. Il vient d’être établi qu’un gène connu depuis près de 25 ans, WUSCHEL (WUS), en était responsable et son mécanisme d’action a été élucidé [2].

WUS a été isolé à partir d’un mutant de développement d’Arabidopsis thaliana, d’aspect ébouriffé, d’où son nom, et code pour un facteur de transcription à homéodomaine [3]. Il a été identifié comme un régulateur majeur du maintien des cellules souches du méristème apical et fait partie d’une boucle de signalisation impliquant l’auxine. Son expression est localisée dans les quelques cellules de la zone centrale du méristème [4]. Wu et al. [2] ont remarqué que la présence du virus CMV (virus de la mosaïque du concombre) était limitée aux parties de la plante situées sous la zone d’expression de WUS et cela les a mis sur la piste de ce gène. En utilisant des mutants dans lesquels l’expression de WUS est abolie ou sur-exprimée de façon constitutive ou inductible par la dexaméthasone, ils ont très élégamment démontré que WUS était responsable de l’immunité anti-virale. Ils ont ensuite montré que cet effet résultait d’une diminution globale de la synthèse protéique dans la zone d’expression de WUS, non-spécifique de l’infection~virale. Une analyse du transcriptome de l’apex de plantes surexprimant WUS de façon ectopique et inductible, infectées ou non par le virus a révélé plusieurs gènes impliqués dans la régulation de la synthèse protéique, dont ceux de méthyltransferases S-adénosyl-L-méthionine-dépendantes (MTases). Six d’entre eux sont réprimés par WUS et sur-exprimés dans le mutant wus et cinq possèdent un motif fonctionnel de liaison de WUS à l’ADN. Seuls deux de ces gènes, NOP2A et NOP2B, sont exprimés dans la zone méristèmatique et réprimés dans cette zone lors d’une infection~virale par le CMV. Ces deux MTases sont des protéines nucléolaires responsables de la méthylation m5C de l’ARNr 25S. La répression de ces deux MTases par WUS, en présence du virus, a pour effet de déstabiliser la maturation du pré-ARNr et l’assemblage des ribosomes, résultant en une inhibition globale de la synthèse protéique, dont celle induite par le virus. On dispose ainsi d’une explication moléculaire de l’immunité du méristème apical au virus, qui a déjà été validée pour plusieurs autres plantes et virus.

References

[1] G. Morel; C. Martin Guérison de Dahlias atteints d’une maladie à virus, C.R. Acad. Sc. Paris, Volume 235 (1952), p. 1324-1325

[2] H. Wu; et al. WUSCHEL triggers innate antiviral immunity in plant stem cells, Science, Volume 370 (2020), pp. 227-231 | Article

[3] K. F. Mayer; H. Schoof; A. Haecker; M. Lenhard; G. Jurgens; T. Laux Role of WUSCHEL in regulating stem cell fate in the Arabidopsis shoot meristem, Cell, Volume 95 (1998) no. 6, pp. 805-815 | Article

[4] Kitagawa M.; Jackson D. Control of meristem size, Ann. Rev. Plant. Biol., Volume 70 (2019) no. 1, pp. 269-291 | Article